În 1924, a fost numit director al Biroului de investigații, care a fost redenumit FBI în 1935, iar Hoover a redus o mare parte din ineficiența și corupția care existau în cadrul Agenției. El a realizat acest lucru prin concedierea unui număr de agenți pe care îi considera numiți politic sau necalificați pentru această funcție. Pentru agenții noi, a adus verificări de fond, interviuri și pregătire fizică. Hoover a reînviat, de asemenea, vechea tradiție a Biroului de a oferi agenților contabilitate și pregătire juridică.,
a înființat fișiere centralizate de amprente digitale și statistice, a înființat un laborator de criminalitate și a introdus o academie de instruire. La începutul anilor 1930, Hoover a început un război împotriva ” dușmanilor publici „pentru a captura lideri ai crimei organizate, cum ar fi” Pretty Boy „Floyd și” Baby Face ” Nelson.în timp ce nu a reușit să slăbească crima organizată, Campania sa a ridicat profilul FBI. În timpul celui de-al doilea război mondial, Hoover a fost responsabil de protejarea Statelor Unite de agenții inamici. În timpul anilor 1940 și 1950, Biroul a obținut titluri pentru eforturile sale ferme împotriva spionajului nazist și Comunist.,pe măsură ce Războiul Rece s-a dezvoltat, Hoover a urmărit organizațiile și indivizii, despre care credea că sunt comuniști, cu vigoarea pe care o manifestase în raidurile Palmer. Președintele american Roosevelt a însărcinat biroul să conducă un serviciu de informații străine în emisfera vestică în timpul Războiului Rece. A fost numit Serviciul special de informații sau SIS.de asemenea, a preluat sarcina de a investiga fundalul personalului Guvernamental pentru a se asigura că agenții străini nu se infiltrează în acesta. În acest moment, crimele mai tradiționale, cum ar fi furturile de mașini, jafurile bancare și răpirea au rămas importante.,
în anii 1960 și 1970, biroul lui Hoover a preluat investigații în domeniul drepturilor civile și crimei organizate, precum și amenințarea violenței politice. În acest timp, Hoover avea peste 65 de ani, dar președintele a vrut să-l țină la cârmă.Hoover a fost o figură controversată. El a servit sub opt președinți și a asigurat un grad extraordinar de putere personală. Urmărirea lui obsesivă a organizațiilor de stânga și a altor organizații presupuse a fi „periculoase” i-a făcut pe mulți să-l acuze de încălcarea drepturilor civile și de urmărirea vendetelor personale.
când J., Edgar Hoover a murit în somn pe 2 Mai 1972 în vârstă de 77 de ani, el a condus FBI-ul timp de 48 de ani.
au existat zvonuri atât în timpul vieții sale, cât și după moartea sa, potrivit cărora Hoover era homosexual, deoarece nu s-a căsătorit niciodată. Se credea că Clyde Tolson, directorul asociat al FBI și moștenitorul lui Hoover, era iubitul său.au mâncat mese împreună, au lucrat strâns împreună, au mers la cluburi de noapte împreună și au petrecut împreună. Tolson a moștenit averea lui Hoover după moartea sa și este îngropat aproape de el la Cimitirul Congresului.,cu toate acestea, Hoover a vânat și a amenințat pe oricine a insinuat lucruri despre sexualitatea sa. El a fost, de asemenea, romantic legat de actrita Dorothy Lamour în anii 1930 și 1940. în anii 1940 și 1950, Hoover a fost adesea însoțit de Lela Rogers și mulți dintre prietenii lor comuni au crezut că se vor căsători.în 2011, Clint Eastwood a regizat „J Edgar” cu Leonardo Di Caprio în rolul principal, pentru care a fost nominalizat la Oscar. Filmul și-a descris cariera și viața în spatele ușilor închise.
