se știe puțin despre viața lui Powhatan înainte de sosirea coloniștilor englezi în 1607. Se pare că a moștenit conducerea a aproximativ 4-6 triburi, cu baza sa la linia de toamnă, lângă actualul Richmond. Prin diplomație și / sau forță, el a adunat un total de aproximativ 30 de triburi în Confederația Powhatan de la începutul secolului al 17-lea. Confederația a fost estimată să includă 10.000-15.000 de oameni.,în decembrie 1607, soldatul și pionierul englez John Smith, unul dintre liderii coloniei Jamestown, a fost capturat de o expediție de vânătoare condusă de Opchanacanough, fratele mai mic al lui Powhatan. Smith a fost dus la werowocomoco, capitala Powhatan de-a lungul râului York. Smith a povestit în 1624 că Pocahontas (al cărui nume a fost Matoaka), una dintre fiicele lui Powhatan, a ținut tatăl ei de a-l executa. Cu toate acestea, deoarece rapoartele lui Smith din 1608 și 1612 au omis această relatare, mulți istorici s-au îndoit de exactitatea acesteia., Unii cred că evenimentul Smith a povestit ca un preludiu la execuția lui a fost o adopție ceremonia prin care Smith a fost ritual acceptat ca subchief de orașul Capahosic în Powhatan alianței. După cum a scris Istoricul Margaret Williamson Huber, „Powhatan a calculat că mutarea lui Smith și a oamenilor săi la Capahosic i-ar ține în apropiere și mai bine sub controlul său.”
În ianuarie 1609, Smith a înregistrat dirijarea unora dintre oamenii săi pentru a construi o casă în stil englezesc pentru Powhatan la Werowocomoco, în schimbul proviziilor alimentare pentru colonia engleză înfometată., Ambele părți au căutat oportunități de a se surprinde reciproc. Smith a mers în satul lui Opchanacanough. Când a fost atacat, l-a ținut pe Powhatan sub amenințarea armei în fața războinicilor. Când Smith s-a întors la Werowocomoco, a găsit casa neterminată și locul abandonat. Oamenii au dezertat în partea Powhatan. Într-un sat numit acum Wicomico din județul Gloucester, ruinele reconstruite ale ceea ce se credea în mod tradițional a fi coșul de fum și o parte a clădirii pentru Powhatan sunt cunoscute sub numele de coșul lui Powhatan.,din 2003, oficialii de stat și cercetătorii au ajuns la concluzia că situl probabil al Werowocomoco este mai la vest de-a lungul râului York, la Golful Purtan. Acolo arheologii au găsit dovezi ale unei așezări rezidențiale mari datând din 1200, cu lucrări majore de terasament construite în jurul anului 1400. Ei au găsit artefacte extinse, inclusiv bunuri europene, care indică o interacțiune probabilă cu englezii la începutul secolului al XVII-lea. În 2006 Situl Arheologic Werowocomoco a fost înscris în Registrul Național al Locurilor Istorice. Săpăturile continuă de o echipă condusă de Colegiul lui William și Mary.,Powhatan și-a făcut următoarea capitală la Orapake, situată la aproximativ 50 de mile (80 km) vest într-o mlaștină din capul râului Chickahominy. Schimbul modern de Interstate 64 și Interstate 295 este aproape de această locație. Cândva între 1611 și 1614, Powhatan s-a mutat mai spre nord, să Matchut, în prezent-zi Regele William Județului, pe malul de nord al Pamunkey Râului, aproape de locul unde fratele său mai mic Opchanacanough condus la Youghtanund.când Smith a părăsit Virginia în 1609, pacea fragilă dintre coloniști și Algonquieni începuse deja să se destrame., În curând conflictul a dus la Primul Război Anglo-Powhatan, și extinderea în continuare limba engleză dincolo de Jamestown și pe teritoriul Powhatan lui. Englezii au distrus efectiv două subtriburi, Kecoughtanul și Paspahegh, la începutul acestui război. Powhatan la trimis pe Nemattanew să opereze împotriva englezilor pe râul James superior, deși au rezistat la Henricus. Odată cu capturarea Pocahontas de către căpitanul Samuel Argall în 1613, Powhatan a dat în judecată pentru pace. Ea a venit după Alianța ei în căsătorie la 5 aprilie 1614 cu John Rolfe, un plantator de tutun de conducere., John Rolfe a fost unul dintre mulți profesori Jamestown Pocahontas înainte de căsătoria lor; el a instruit-o în materie de noua cultură ea a fost asimilată în, și el, de asemenea, a învățat-o Totul despre creștinism. Potrivit diferitelor conturi, Pocahontas și John Rolfe s—au îndrăgostit, de fapt, unul de celălalt-a fost o relație consensuală. Acest lucru ar putea explica, cel puțin parțial, disponibilitatea aparentă a lui Pocahontas de a asimila, de a se converti la creștinism și de a rămâne cu englezii: ea a vrut să fie cu Rolfe. Vechiul prieten al lui Rolfe, Reverendul Richard Buck a prezidat nunta., Înainte de nuntă, Reverendul Alexander Whitaker a convertit Pocahontas și a redenumit-o „Rebecca” la botezul ei.
Whitaker (stânga, în albe veșminte) ca portretizat în Botezul lui Pocahontas, 1840, de către John Gadsby Chapman
între Timp, englezii au continuat să se extindă de-a lungul James riverfront. Anii în vârstă ai lui Powhatan au fost numiți „ineficienți” (Rountree 1990). Opchanacanough a devenit cea mai mare putere nativă din regiune., La moartea lui Wahunsunacock în 1618, următorul său frate mai mic, Opitchapam, a devenit oficial șeful suprem. Cu toate acestea, Opchanacanough, cel mai tânăr frate, a obținut cea mai mare putere și a devenit efectiv Powhatan. Prin inițierea masacrului Indian din 1622 și a atacurilor din 1644, el a încercat să-i forțeze pe englezi din Virginia. Aceste încercări s-au întâlnit cu represalii puternice din partea englezilor, ducând în cele din urmă la distrugerea aproape a tribului.,prin fiica sa Pocahontas (și căsătoria ei cu colonistul englez John Rolfe), Wahunsunacock a fost bunicul lui Thomas Rolfe. În 1635 Rolfe sa întors în Virginia din Anglia. Deși a fost crescut englez, și-a onorat moștenirea nativă americană și chiar și-a vizitat unchiul, Opchanacanough, împreună cu mătușa sa, „Cleopatra”, la întoarcerea în Jamestown. Adevărata lui loialitate a rămas în mod evident cu britanicii și a fost făcut comandant al Fortului James pe Chickahominy după următorul război. Ca și mama sa, Pocahontas, Thomas Rolfe nu a fost o celebritate în timp ce era în viață., Numeroșii descendenți ai familiei Rolfe au cuprins una dintre primele familii din Virginia, una cu rădăcini indiene engleze și Virginia. Triburile moderne Mattaponi și Patawomeck cred că linia lui Powhatan supraviețuiește și prin Ka-Okee, fiica lui Pocahontas de către primul ei soț Kocoum.conform unei legende, Powhatan, întorcându-se acasă dintr-o bătălie din apropierea a ceea ce este acum Philadelphia, s-a oprit la izvorul mare de pe Sligo Creek (actualul Parc Takoma, Maryland, lângă Washington, DC) pentru a se recupera de rănile sale în apele medicinale de acolo., Istoricii moderni au respins această poveste ca fiind lipsită de credibilitate; cu toate acestea, o sculptură comemorativă a lui Powhatan a stat la locul de la 1985.