poco se sabe de la vida de Powhatan antes de la llegada de los colonos ingleses en 1607. Aparentemente heredó el liderazgo de unas 4-6 tribus, con su base en la línea de otoño cerca de la actual Richmond. A través de la diplomacia y / o la fuerza, había reunido un total de alrededor de 30 tribus en la Confederación Powhatan a principios del siglo XVII. Se estimó que la Confederación incluía entre 10.000 y 15.000 personas.,
en diciembre de 1607, el soldado y pionero Inglés John Smith, uno de los líderes de la colonia de Jamestown, fue capturado por una expedición de caza dirigida por Opchanacanough, el hermano menor de Powhatan. Smith fue llevado a Werowocomoco, la capital de Powhatan a lo largo del Río York. Smith relató en 1624 que Pocahontas (cuyo nombre de pila era Matoaka), una de las hijas de Powhatan, impidió que su padre lo ejecutara. Sin embargo, dado que los informes de Smith de 1608 y 1612 omitieron este relato, muchos historiadores han dudado de su exactitud., Algunos creen que el evento que Smith relató como preludio a su ejecución fue una ceremonia de adopción por la cual Smith fue ritualmente aceptado como subdirector de la ciudad de Capahosic en la Alianza de Powhatan. Como ha escrito la historiadora Margaret Williamson Huber, «Powhatan calculó que trasladar a Smith y sus hombres a Capahosic los mantendría cerca y mejor bajo su control.»
En enero de 1609, Smith grabó dirigiendo a algunos de sus hombres a construir una casa de estilo inglés para Powhatan en Werowocomoco, a cambio de suministros de alimentos para la hambrienta colonia inglesa., Ambas partes buscaron oportunidades para sorprenderse mutuamente. Smith procedió a la aldea de Opchanacanough. Cuando fue emboscado, sostuvo a Powhatan a punta de pistola ante los guerreros. Cuando Smith regresó a Werowocomoco, encontró la casa inacabada y el lugar abandonado. Los hombres habían desertado al lado de Powhatan. En un pueblo ahora llamado Wicomico en el Condado de Gloucester, las ruinas reconstruidas de lo que tradicionalmente se creía que era la chimenea y parte del edificio de Powhatan se conocen como la chimenea de Powhatan.,
desde 2003, funcionarios estatales e investigadores han concluido que el sitio probable de Werowocomoco está más al oeste a lo largo del Río York en Purtan Bay. Allí los arqueólogos han encontrado evidencia de un gran asentamiento residencial que data de 1200, con grandes movimientos de tierra construidos alrededor de 1400. Han encontrado artefactos extensos, incluyendo bienes europeos, que indican una probable interacción con los ingleses a principios del siglo XVII. En 2006 el Sitio Arqueológico de Werowocomoco fue incluido en el Registro Nacional de Lugares históricos. Las excavaciones continúan por un equipo encabezado por el Colegio de Guillermo y María.,
Powhatan hizo su próxima capital en Orapake, ubicada a unas 50 millas (80 km) al oeste en un pantano en la cabecera del Río Chickahominy. El moderno intercambio de la Interestatal 64 y la interestatal 295 está cerca de esta ubicación. En algún momento entre 1611 y 1614, Powhatan se trasladó más al norte a Matchut, en el actual condado del Rey Guillermo en la orilla norte del Río Pamunkey, cerca de donde su hermano menor Opchanacanough gobernó en Youghtanund.
Cuando Smith dejó Virginia en 1609, la frágil paz entre colonos y algonquinos ya estaba empezando a desmoronarse., Pronto el conflicto llevó a la Primera Guerra Anglo-Powhatan, y una mayor expansión inglesa más allá de Jamestown y en el territorio de Powhatan. Los ingleses destruyeron efectivamente dos subtribes, el Kecoughtan y el Paspahegh, al comienzo de esta guerra. Powhatan envió a Nemattanew a operar contra los ingleses en el alto río James, aunque resistieron en Henricus. Con la captura de Pocahontas por el capitán Samuel Argall en 1613, Powhatan demandó la paz. Se produjo después de su alianza en matrimonio el 5 de abril de 1614 con John Rolfe, un importante plantador de tabaco., John Rolfe fue uno de los muchos maestros de Pocahontas en Jamestown antes de su matrimonio; él la instruyó en asuntos de la nueva cultura a la que estaba siendo asimilada, y también le enseñó Todo sobre el cristianismo. Según varios relatos, Pocahontas y John Rolfe, de hecho, se enamoraron el uno del otro, fue una relación consensual. Esto podría, al menos en parte, explicar la aparente voluntad de Pocahontas de asimilarse, convertirse al cristianismo y permanecer con los ingleses: quería estar con Rolfe. El amigo de Rolfe, el Reverendo Richard Buck presidió la boda., Antes de la boda, el Reverendo Alexander Whitaker convirtió a Pocahontas y la renombró «Rebecca» en su bautismo.
Whitaker (izquierda, en vestiduras blancas) como se retrata en el bautismo de Pocahontas, 1840, por John Gadsby Chapman
mientras tanto, los ingleses continuaron expandiéndose a lo largo de la orilla del río James. Los últimos años del anciano Powhatan han sido llamados «ineficaces» (Rountree 1990). Opchanacanough se convirtió en el mayor poder nativo de la región., A la muerte de Wahunsunacock en 1618, su siguiente hermano menor Opitchapam se convirtió oficialmente en jefe supremo. Sin embargo, Opchanacanough, el hermano menor, había logrado el mayor poder y se convirtió efectivamente en el Powhatan. Al iniciar la masacre India de 1622, y los ataques en 1644, intentó forzar a los ingleses de Virginia. Estos intentos fueron objeto de fuertes represalias por parte de los ingleses, resultando en la destrucción casi total de la tribu.,
a través de su hija Pocahontas (y su matrimonio con el colono Inglés John Rolfe), Wahunsunacock fue el abuelo de Thomas Rolfe. En 1635 Rolfe regresó a Virginia desde Inglaterra. Aunque fue criado como Inglés, honró su herencia nativa americana e incluso visitó a su tío, Opchanacanough, junto con su tía, «Cleopatra» al regresar a Jamestown. Su verdadera lealtad evidentemente permaneció con los británicos y fue nombrado comandante del Fuerte James en el Chickahominy después de la siguiente guerra. Al igual que su madre, Pocahontas, Thomas Rolfe no era una celebridad mientras estaba vivo., Los numerosos descendientes de la familia Rolfe comprendieron una de las primeras familias de Virginia, una con raíces inglesas e indias de Virginia. Las tribus modernas Mattaponi y Patawomeck creen que la línea de Powhatan también sobrevive a través de Ka-Okee, hija de Pocahontas por su primer marido Kocoum.
según una leyenda, Powhatan, regresando a casa de una batalla cerca de lo que hoy es Filadelfia, se detuvo en el Big Spring en Sligo Creek (actual Takoma Park, Maryland, cerca de Washington, DC) para recuperarse de sus heridas en las aguas medicinales allí., Los historiadores modernos han descartado esta historia por carecer de credibilidad; sin embargo, una escultura conmemorativa de Powhatan se ha mantenido en el sitio desde 1985.
